Korean Journal of Fisheries and Aquatic Sciences (한국수산과학회지)

The Korean Society of Fisheries and Aquatic Science (한국수산과학회)
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Skeletal and Morphological Development of Larvae and Juveniles in Cultured Threeline Grunt Parapristipoma trilineatum (Perciformes: Haemulidae) from Korea

양식산 벤자리(Parapristipoma trilineatum) (농어목, 하스돔과) 자치어의 형태 및 골격발달

  • Si-Yeong Jeong (Department of Marine Biology, Pukyong National University) ;
  • Jeong-Hyeon Cho (Subtropical Fisheries Research Institute, National Institute of Fisheries Science) ;
  • Jin Woo Park (Subtropical Fisheries Research Institute, National Institute of Fisheries Science) ;
  • Jin-Koo Kim (Department of Marine Biology, Pukyong National University)
  • 정시영 (국립부경대학교 수산생명과학부 자원생물학전공) ;
  • 조정현 (국립수산과학원 아열대수산연구소) ;
  • 박진우 (국립수산과학원 아열대수산연구소) ;
  • 김진구 (국립부경대학교 수산생명과학부 자원생물학전공)
  • Received : 2024.01.09
  • Accepted : 2024.02.28
  • Published : 2024.04.30
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Abstract

Morphological and skeletal development in the cultured threeline grunt Parapristipoma trilineatum was studied from 1.96 to 61.39 mm notochord length (NL) or standard length (SL) specimens (n=360). After two days post-hatching (dph, 2.13 mm NL), the mouth opened, and melanophores formed in the eyes and egg yolk were absorbed. Oli globules were absorbed at 3 dph (2.71 mm NL). The total number of fin rays reached that of adults at 28 dph (10.58 mm SL). During skeletal development, the premaxillaray, dentary, opercle, preopercle, and cleithrum first began to ossify at 6 dph (3.51 mm NL). Ossification of all skeletal elements was completed at 28 dph (14.57 mm SL). The vertebrae began to ossify at 17 dph (5.63 mm SL) and were completed at 28 dph (8.48 mm SL), progressing from cranium to caudal bone. The centrum ossified from the dorsal to ventral direction. Vertebral fusion and separation were found to be common skeletal abnormalities.

Keywords

서론

벤자리(Parapristipoma trilineatum)는 농어목(Perciformes) 하스돔과(Haemulidae)에 속하는 어류로 서부태평양에 출현하는 유일한 벤자리속(Parapristipoma)어류이다. 벤자리에 관한 국내 연구로는 고수온 스트레스가 벤자리에 미치는 생리적 영향, 벤자리 핵형, 벤자리의 차세대 염기서열 분석법을 사용한 microsatellite 마커 개발 및 유전학적 특성 등에 관한 연구가 있다(Kim et al., 2018; Park and Gil, 2019; Dong et al., 2023). 벤자리는 2014년 국립수산과학원에서 종묘생산 및 방류를 시작으로 종 보존 및 복원연구가 진행되었으며(Dong et al., 2023), 2020년부터는 벤자리 양식기술개발을 위한 연구가 활발히 진행중이다. 벤자리의 초기생활사에 관한 연구는 일본에서 발표된 인공수정란 발생과 부화 자어에 대한 기재, 자연산 치어의 형태 기재, 인공수정 난자치어 형태 발달 등에 대한 연구가 있다(Yasuda et al., 1962; Nunobe et al., 2008). 벤자리의 국내외 연구는 다양한 분야에서 수행되고 있으나, 현재까지 본 종의 골격발달과정에 관해서는 전무한 실정이며, 양식대상어종으로서 높은 가치가 있는 벤자리의 효율적인 양식을 위한 기형 판단, 기형을 유발하는 기작에 대한 이해를 위해서는 초기생활사에서 골격발달과정 연구가 필수적이다. 양식업에서 어류의 골격 이상은 전세계적으로 광범위하게 나타나는 현상으로 이들 기형은 성장률에서 차이를 보이고 외형에 변형을 일으켜 상품가치를 저하시켜 양식업의 경제적인 손실을 야기한다(Roo et al., 2009; Boglione et al., 2013). 정상적인 골격 발달 과정에 관한 상세한 기재는 골격 요소를 확인하고 기형을 유발하는 유전적, 환경적 기작에 대한 이해를 촉진시키며(Collette and Gillis, 1992; Toften and Jobling, 1996; Faustino and Power, 2001) 나아가 계통유연관계를 구명하는데 중요한 단서를 제공한다(Fukuhara, 1992; Koumoundouros et al., 2001). 따라서 본 연구는 실험실 사육에 의해 확보된 벤자리 자치어의 형태발달 및 골격 발달 과정을 상세히 묘사하고 향후 벤자리 종묘생산에서 정상적인 골격발달 과정의 기초자료로 제공하고자 한다.

재료 및 방법

실험표본

실험에 사용된 벤자리 자치어는 제주특별자치도 서귀포시에 위치한 국립수산과학원 아열대수산연구소에서 사육된 개체들을 이용하였다. 친어는 제주 근해에서 채포된 벤자리 친어를 아열대수산연구소에서 사육해 오다가 방란 방정을 유도하였으며 2023년 5월 28일에 첫 산란을 시작하여 8월 8일까지 산란하였다.

자치어는 수온 24.1±2.8°C 및 염분 32.34±1.34 psu 조건 하에서 사육하였으며 부화 후 2일차부터 로티퍼를 공급하고 8일 차에 알테미아로 전환하였으며 27일차부터는 배합사료를 공급하였다. 사육된 각 개체는 부화 직후부터 부화 후 64일째까지 무작위로 10개체씩 채집하였으며, 이후 분석을 위해 부경대학교 어류학 실험실로 운반하였다(Table 1, Fig. 1). 분석이 끝난 자치어 표본은 아열대수산연구소에서 보관중이다.

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Fig. 1. Notochord length or standard length of larvae and juveniles according to day post hatching changes. NL, Notochord length; SL, Standard length; DPH, Days post hatching.

Table 1. Number, notochord length (NL), standard length (SL) of larvae and juveniles used by age in this study

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DPH, Days post hatching.

골격염색

고정된 자치어는 입체해부현미경(SZH16; Olympus, Tokyo, Japan), 하에서 현미경용 사진촬영장치(Mosaic 2.0; Fuzhou Tucsen photonics, Fuzhou , China)와 버니어 켈리퍼스를 이용하여 체장을 0.01 mm 단위까지 측정하고 외부형태를 스케치하였다.

골격을 관찰하기 위해 Song and Parenti (1995)와 Darias et al. (2010)의 방법을 이용해 자치어의 척색장, 체장에 따라 염색하였으며 이후 100% glycerin에 thymol 결정을 첨가한 용액에 보존하였다. 염색한 자치어는 정확한 부위를 확인하기 위하여 각 골격 부위별로 해체하였으며 성어의 골격을 채골하여 비교하였다. 자치어의 계수 및 계측 용어는 Okiyama (1988) 및 Kim et al. (2011), 각 골격의 부위별 명칭은 Johnson (1980) 및 Richard(2005)를 따랐다(Table 2).

Table 2. Terminology of anatomy

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결과

외부형태 발달

부화 직후 난황자어는 척색장 1.96–2.24 mm (평균 2.10±0.09 mm, n=10)로 입과 항문은 열려 있지 않으며, 난황과 다수의 유구를 가지고 있었다. 눈은 착색되지 않았으며, 흑색소포는 점, 수지상으로 안포 주변과 난황, 유구, 소화관에 산재하였으며 등쪽 막지느러미의 끝부분에 밀집되어 있었다(Fig. 2A).

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Fig. 2. Development of yolk-sac, preflexion, flexion, and postflexion larvae of threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, Yolk-sac larva, 2.13 mm NL (dph 0); B, Yolk-sac larva, 2.55 mm NL (dph 2); C, Preflexion larva, 2.71 mm NL (dph 3); D, Preflexion larva, 3.54 mm NL (dph 7); E, Preflexion larva, 4.45 mm NL (dph 9); F, Flexion larva, 5.18 mm NL (dph 13); G, Flexion larva, 5.18 mm NL (dph 14); H, Postflexion larva, 7.94 mm SL (dph 18); I, Postflexion larva 7.88 mm SL (dph 21). Scale bars=1 mm. NL, Notochord length; SL, Standard length; dph, Days post hatching.

부화 2일째 난황자어는 척색장 2.45–2.77 mm (평균 2.60±0.12 mm, n=10)로 입이 열렸으며, 눈이 착색되었다. 난황은 대부분 흡수되었으나 유구는 남아있었다. 눈 주변의 흑색 소포는 사라지고 두정부에 점 모양의 흑색소포가 생겼다. 복강 상단부와 하단부에는 길게 흑색소포가 형성되었으며 항문 끝부분에 흑색소포가 밀집하였다. 이 시기에 가슴지느러미가 얇은 막의 형태로 나타났다(Fig. 2B).

부화 3일째 전기자어는 척색장 2.08–3.04 mm (평균 2.64±0.25 mm, n=10)로 유구는 완전히 흡수되었으며 몸에 산재한 흑색소포는 전반적으로 진해졌다(Fig. 2C).

부화 7일째 전기자어는 척색장 3.42–4.12 mm (평균 3.78±0.28 mm, n=10)로 전상악골에 이빨이 생겼으며 전새개골에 큰 가시가 하나, 작은 가시가 두 개 형성되었다. 복강의 흑색소포는 점 혹은 수지상의 형태로 바뀌었으며 척색의 중간에 3–4개의 수지상의 흑색소포가 침착 되었으며 꼬리의 배면을 따라 점 형태의 흑색소포가 일렬로 나타났다(Fig. 2D).

부화 9일째 전기자어는 척색장 3.46–4.59 mm (평균 4.28±0.32 mm, n=10)로 꼬리지느러미 원기가 출현하기 시작하였다. 아래턱과 새개부의 끝부분에는 수지상의 흑색소포가 침착되었다. 몸체에 산재해있던 흑색소포는 수가 줄어들고 진해졌다(Fig. 2E).

부화 13일째 중기자어는 체장 4.13–5.18 mm (평균 4.72±0.38 mm, n=10)로 콧구멍이 형성되었으며, 후두부와 복부의 막지느러미가 감소하였고, 척색말단이 휘기 시작하였다(Fig. 2F).

부화 14일째 중기자어는 체장 3.79–5.50 mm (평균 4.78±0.49 mm, n=10)로 등지느러미와 뒷지느러미 원기가 형성되기 시작했으며, 새조골이 형성되기 시작하였다(Fig. 2G).

부화 18일째 후기자어는 체장 5.71–7.94 mm (평균 6.84±0.89 mm, n=10)로 배지느러미 원기가 형성되며 꼬리지느러미는 절단형으로 바뀌며 후측두골에 한 개의 극이 형성되었다. 항문과 뒷지느러미 사이 거리가 짧아졌으며 후두부와 복강에 황색소포가 침착하기 시작하였다(Fig. 2H).

부화 21일째 후기자어는 체장 6.81–9.94 mm (평균 8.47±1.40 mm, n=10)로 막지느러미는 완전히 사라지고 등지느러미 연조가 17개, 뒷지느러미 연조가 10개로 정수에 도달하였다(Fig. 2I).

부화 28일째 치어는 체장 8.48–16.88 mm (평균 12.22±3.12 mm, n=10)로 등지느러미(XII, 18), 가슴지느러미(18), 뒷지느러미(II, 10), 배지느러미(I, 5)의 극조와 연조가 모두 완성되었다. 복강의 흑색소포는 완전히 사라졌으며 후두부와 몸체 중앙에 수지상의 흑색소포가 침착되었다(Fig. 3A).

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Fig. 3. Development of juvenile of threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, Juvenile, 10.58 mm SL (dph 28); B, Juvenile, 17.50 mm SL (dph 30); C, Juvenile, 20.87 mm SL (dph 36); D, Juvenile, 32.58 mm SL (dph 44); E, Young, 32.68 mm SL (dph 48); NL, Notochord length; SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bars=5 mm.

부화 30일째 치어는 체장 16.52–20.52 mm (평균 18.49±1.28 mm, n=10)로 흑색소포가 등지느러미 기저부, 몸체 중앙을 따라 꼬리까지 이어졌다(Fig. 3B).

부화 36일째 치어는 체장 18.58–25.76 mm (평균 22.05±2.42 mm, n=10)로 흑색소포가 점점 조밀해지며 2개의 세로 줄무늬를 형성하였다(Fig. 3C).

부화 44일째 치어는 체장 25.50–32.58 mm (평균 30.74±1.43 mm, n=10)로 등지느러미 기저부에 하나의 줄무늬가 더 형성되어 총 3개의 줄무늬를 형성하였다(Fig. 3D).

부화 48일째 유어는 체장 32.68–36.81 mm (평균 34.80±1.17 mm, n=10)로 등지느러미 기저부의 흑색소포가 길게 이어지며 3개의 줄무늬가 완성되었다(Fig. 3E).

부화 48일째 이후 64일째까지의 유어는 체장 32.68–61.39mm (평균 45.14±9.13 mm, n=30)로 체고가 높아지는 것 외에 추가적인 외부형태 변화는 없었다.

골격 발달(Osteological development)

두개골(Nuerocranium)

척색장 3.98 mm (dph 8)에 달하였을 때, 두개골을 지지하는 부설골(parasphenoid)이 화살모양으로 먼저 골화하였으며 다른 골격부위는 골화하지 않았다. 척색장 4.43 mm (dph 10)에 달하였을 때, 척추골과 두개골을 연결하는 기저후두골(basioccipital)이 골화하였으며 그 위로 외후두골(exoccipital)이 한쌍 골화하였다. 또한 눈 위에 액골(frontal)이 한 쌍 골화하였다(Fig. 4A). 체장 5.82 mm (dph 18)에 달하였을 때, 부설골 앞으로 서골(vomer)이 골화하였으며, 액골과 기저후두골 사이에 전이골(prootic)이 골화하였다. 부설골의 중앙에는 한 쌍의 가시가 골화하였다(Fig. 4B). 체장 7.07 mm (dph 19)에 달하였을 때 외후두골 위에 상후두골(supraoccipital)이 처음 골화하였다. 상후두골 아래에 노정골(parential)과 상이골(epiotic)이 골화하였다. 또한 액골과 전이골 사이에 설이골(sphenotic)이, 전이골 뒤에 익이골(pterotic)이 한 쌍 골화하였다. 두개골의 중앙과 뒷면으로 액골의 골화가 진행되면서 노정골과 접하였다(Fig. 4C). 체장 8.48 mm (dph 20)의 자어에서, 액골의 앞쪽으로 한 쌍의 사골(ethmoid)이 주둥이 끝 부분을 향하여 골화하였으며 한 쌍의 전액골(prefrontal)이 두개골 배면을 향해 처음 골화되었다. 또한 액골의 배면, 설이골의 앞에 익설골(alisphenoid)이 한 쌍처음으로 골화하였다. 이 시기에 액골은 계속 골화하여 두개골의 위쪽 앞면을 덮고, 상후두골과 접한다. 상후두골은 두개골의 위쪽 중앙을 덮으며 골화하여 노정골과 접한다. 부설골은 전이골을 향해 가시가 한 쌍 골화하였다. 설이골은 둥글게 골화하였다(Fig. 4D). 체장 9.90 mm (dph 28)에 달하였을 때, 비골(nasal)이 전액골의 앞에 비스듬히 골화하며 후이골(opisthotic)이 외후두골과 익이골의 사이에 골화하였다.

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Fig. 4. Developmental process of neurocranium of threeline grunt Parapristipoma trilineatum, indicating dorsal (upper), larteral (middle) ventral (bottom) view. A, 4.43 mm NL (dph 10); B, 5.82 mm SL (dph 18); C, 7.07 mm SL (dph 19); D, 8.48 mm SL (dph 20); E, 9.90 mm SL (dph 28); NL, Notochord length; SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bars=1 mm.

상후두골은 양 쪽 부분이 길고 넓게 골화하여 노정골을 덮고 척추골 방향의 극은 뾰족해지고 세로로 얇고 넓게 골화하였다(Fig. 4E). 체장 14.58 mm (dph 28)에 달하였을 때, 기저설골(basisphenoid)이 전이골과 익설골 사이에 작은 삼각형 모양으로 골화하면서 신경두개를 구성하는 모든 골격 요소가 골화되었다(Fig. 4F).

내장골 및 악골(Visceral skeleton and jaw bone)

척색장 3.51 mm (dph 6)에 달하였을 때 처음으로 위턱을 이루는 주상악골(maxillary)과 전상악골(premaxillary)이 골화하였으며, 아래턱을 구성하는 치골(dentary)의 윗부분이 골화하였다. 새개부(opercular)를 이루는 전새개골(preopercle)이 골화하였으며 주새개골(opercle)이 전새개골의 위쪽 뒤에 골화하였다. 척색장 3.98 mm (dph 8)에 달하였을 때 전상악골의 상행돌기와 관절돌기는 모두 골화하였다. 아래턱을 구성하는 관절골(articular), 각골(angular)이 치골의 뒤편에 골화하였다. 현수골(suspensorium)을 구성하는 외익상골(ectopterygoid)이 처음 골화하였고, 전새개골은 아래쪽으로 길게 골화하며 4개의 극이 발달되었다(Fig. 5A). 설궁부(hyoid arch)를 구성하는 각설골(ceratohyal)의 앞부분이 골화하였으며 그 아래 뒷부분에 3개의 새조골(branchiostegal ray)이 골화하였다(Fig. 6A). 척색장 4.43mm (dph 10)에 달하였을 때 현수골을 구성하는 방골(quadrate), 접속골(symplectic), 설악골(hyomandibular)이 전새개골의 앞에서 추가로 골화하였다. 새개부를 이루는 하새개골(subopercle), 간새개골(interopercle)이 추가로 골화하였다(Fig. 5B). 설궁부를 구성하는 각설골의 뒷부분이 둥글게 골화하였으며 미설골(urohyal)이 골화되었다(Fig. 6B). 체장 5.82 mm (dph 18)에 달하였을 때 전상악골의 후상행돌기가 골화하였다. 주상악골은 전상악골과 결합하는 측면돌기가 볼록하게 골화하였다. 외익상골의 위에 내익상골(endopterygoid)이 골화하였다(Fig. 5C). 설궁부에는 하설골(hypohyal)의 아랫부분과 상설골(epihyal)이 골화하였으며 새조골은 이 시기에 총 7개가 골화되었다. 미설골은 새조골을 항해 길고 뾰족하게 골화하였다(Fig. 6C). 체장 7.07 mm (dph 19)에 달하였을 때, 구개골(palatine)이 전익상골의 앞에 골화하였다(Fig 5D.). 설궁부에는 간설골(interhyal)이 작은 사각형 모양으로 처음 골화하였다(Fig. 6D). 체장 8.48 mm (dph 28)에 달하였을 때, 후익상골(metapterygoid)이 처음 골화하였으며 내장골을 구성하는 모든 골격 요소들이 골화되었다(Fig. 5E, Fig. 6E).

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Fig. 5. Developmental process of jaw bone, palate and opercular series in threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, 3.98 mm NL (dph 8); B, 4.43 mm NL (dph 10); C, 5.82 mm SL (dph 18); D, 7.07 mm SL (dph 19); E, 8.48 mm SL (dph 28); NL, Notochord length; SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bar=0.5 mm.

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Fig. 6. Developmental process of hyoid arch in threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, 3.98 mm NL (dph 8); B, 4.43 mm NL (dph 10); C, 5.82 mm SL (dph 18); D, 7.07 mm SL (dph 19); E, 8.48 mm SL (dph 28); BR, Branchiostegal ray; CH, Ceratohyal; EH, Epihyal; HY, Hypohyal; IH, Interhyal; UH, Urohyal; NL, Notochord length; SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bar=2 mm.

안골(Orbital region)

체장 8.48 mm (dph 28)에 달하였을 때, 눈의 앞쪽 아래에서 안전골(preorbital)이 처음 골화되었다. 안전골은 뭉툭한 삼각형 모양으로 두 개의 구멍이 있으며 뒷부분은 오목하였다(Fig. 7A).

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Fig. 7. Developmental process of orbital region of threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, 8.48 mm SL (dph 28); B, 14.04 mm SL (dph 28); C, 18.43 mm SL (dph 34); SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bars=1.0 mm.

체장 14.04 mm (dph 28)에 달하였을 때, 눈의 둘레를 따라 두 번째부터 다섯 번째 안하골(suborbital)이 골화하였으며 두 번째, 세 번째 안하골은 실처럼 얇게 형성되었으며, 네번째, 다섯 번째 안하골은 한 개의 구멍이 있는 방추형을 띄었다. 안전골은 뒤쪽 아랫부분이 길게 연장되었다(Fig. 7B). 체장 18.43 mm (dph 34)에 달하였을 때, 안하골은 5개가 모두 골화하였다. 첫 번째 안하골은 구멍이 없는 방추형을 띄었으며 두 번째, 세번째 안하골은 하나의 구멍이 형성되었으며 사다리꼴을 띄었다. 네 번째 안하골과 다섯 번째 안하골은 끝이 둥근 직사각형으로 골화하였으며 다섯 번째 안하골은 설이골과 매우 가깝게 위치하였다(Fig. 7C).

견대골(Pectoral girdle)

척색장 3.51 mm (dph 6)에 달하였을 때, 처음 쇄골(cleithrum)이 매우 얇게 골화를 시작하였으며, 척색장 3.98 mm (dph 8)에 달하였을 때, 침 모양으로 골화되었다(Fig. 8A). 척색장 4.43 mm (dph 10)에 달하였을 때 상쇄골(supracleithrum)이 쇄골의 위쪽 앞부분에 대각선으로 골화하였다(Fig. 8B). 체장 5.82 mm (dph 18)에 달하였을 때 후측두골(posttemporal)이 골화하여 상쇄골과 연결되었다. 후측두골은 두개골을 향하는 부분이 뾰족하고 상쇄골과 접하는 부분이 둥글게 골화하였다(Fig. 8C). 체장 7.07 mm (dph 19)에 달하였을 때 후쇄골(postcleithrum)이 쇄골의 오른쪽 아래에 두 개 골화하였다. 이 시기에 후측두골의 아래쪽에 가시가 골화하였다.

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Fig. 8. Developmental process of pectoral girdle in threeline grunt Parapristpoma trilineatum. A, 3.98 mm NL (dph 8); B, 4.43 mm NL (dph 10); C, 5.82 mm SL (dph 18); D, 7.07 mm SL (dph 19); E, 8.48 mm SL (dph 28); F, 9.90 mm SL (dph 28); CL, Cleithrum; CR, Coracoid; DPCL, Dorsal post cleithrum; PF, Pectotral fin; PT, Posttemporal; R, Radial; SC, Scapula; SCL, Supracleithrum; SPT1-2, Supraposttemporal 1-2; VPCL, Ventral post cleithrum; NL, Notochord length; SL, Standard length; dph, Days post hatching.Scale bars=0.5 mm.

또한 이 시기에 가슴지느러미 연조가 처음으로 분화하기 시작하였다(Fig. 8D). 체장 8.48 mm (dph 28)에 달하였을 때 견갑골(scapula)이 타원형으로 골화하기 시작하였으며, 오훼골(coracoid)이 못 모양으로 골화하기 시작하였다. 또한 두 개의 사출골(radial)이 골화하였다. 후측두골의 위쪽에는 하나의 가시가 추가로 골화하고 쇄골이 넓게 골화하기 시작하였으며 후쇄골은 서로 연결되었다(Fig. 8E). 체장 9.90 mm (dph 28)에 달하면 쇄골의 아랫부분에 소공이 생기며 후측두골의 앞에 상측 두골(supraposttemporal)이 두 개 골화하며 견대골을 구성하는 모든 골격요소가 골화하였다(Fig. 8F).

척추골, 지느러미 및 담기골(Vertebrae, fins and pterygiphores)

척색장 5.63 mm (dph 17)인 자어에서 처음으로 1–2번째 추체(centrum)의 골화가 시작되었다. 추체의 골화는 신경극(neural spine)이 먼저 진행되고 추체의 등면부터 골화하였다(Fig. 9A). 체장 5.84 mm (dph 18)인 자어의 골화는 19번째 추체까지 골화하였다. 추체의 골화는 등쪽 중앙에서 배쪽 중앙으로 진행하였으며 이후 추체의 양옆으로 골화가 진행되었다. 복추골(abdominal vertebra)의 모든 추체가 골화하고 10, 11번째 추체부터 측돌기(parapophysis)가 골화하기 시작한다. 미추골(caudal vertebra)이 골화하기 시작하며 12번 추체부터 혈관극(hemal spine)이 골화하였다(Fig. 9B). 체장 6.29 mm (dph 19)인 자어는 18번째까지의 추체가 골화를 시작하였으며 이 시기 미부 봉상골(urostyle)도 골화하기 시작하였다(Fig. 9C). 체장 7.40 mm (dph 19) 이르렀을 때 1개의 추체를 제외한 대부분의 추체가 골화하였으며(25개), 신경극 또한 끝부분이 꼬리방향을 향해 뾰족하게 골화하였다(Fig. 9D). 체장 8.48 mm (dph 28)인 자어는 모든 추체의 골화가 완료되었으며, 신경극 및 혈관극 모두 골화하였다.

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Fig. 9. Developmental process of vertebrae, dorsal fin, anal fin, caudal fin, pterygiophore and caudal skeleton of threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, 5.63 mm SL (dph 17); B, 5.84 mm SL (dph 18); C, 6.29 mm SL (dph 19); D, 7.40 mm SL (dph 19); E, 8.48 mm SL (dph 28); F, 9.59 mm SL (dph 28); G, 10.54 mm SL (dph 28); H, 16.18 mm SL (dph 32); AF, Anal fin; CF, Caudal fin; DF, Dorsal fin; EPU, Epipleural; FIS, Free interneural spine; IHS, Interhaemal spine; INS, Inter neural spine; RI, Rib; SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bars=1 mm.

10–12번째 추체의 혈관극의 기저에 구멍이 하나 형성되었다(Fig. 9E). 체장 9.59 mm (dph 28)에 달하면 모든 추체가 모래시계 모양을 띄고 각 추체의 양끝이 오목해졌다. 또한 복추골 3, 4번 추체의 앞쪽 끝에서 늑골(rib)이 처음으로 골화하기 시작하였다(Fig. 9F). 체장 10.54 mm (dph 28)에 이르면 각 추체의 가로가 길어졌으며 첫 번째 혈관간극은 복추골 사이에 함입되었다. 복추골 4, 5번 추체에서 상늑골(epipleural)이 처음 골화하였다(Fig. 9G). 체장 16.18 mm (dph 32)에서 늑골, 상늑골의 골화가 완료되어 모든 척추의 구성요소의 골화가 완료되었다(Fig. 9H).

꼬리지느러미는 체장 5.82 mm (dph 18)에 이르렀을 때 처음 골화하였으며 위아래 각각 6개의 줄기가 골화하였다. 체장 5.84 mm (dph 18)에 이르렀을 때 미골을 구성하는 골격들이 골화하기 시작하였고(Fig. 9B), 7.40 mm (dph 19)에 이르렀을 때, 미골을 구성하는 골격들이 골화하기 시작하면서 꼬리지느러미의 위아래 각각 9개의 줄기들이 골화하여 정수에 도달하였다(Fig. 9D). 체장 8.48 mm (dph 28)에 달하면 꼬리지느러미 부속줄기가 각각 6개 씩 골화하였다(Fig. 9E). 가슴지느러미는 체장 7.07 mm (dph 19)에서 처음으로 3개의 줄기가 골화하였으며 (Fig. 8D), 체장 9.90 mm (dph 28)에서 17개의 줄기가 골화하여 모든 가슴지느러미 줄기의 골화가 완성되었다(Fig. 8F). 배지느러미는 체장 8.48 mm (dph 28)에서 처음으로 4개의 줄기가 골화하였으며, 체장 9.97 mm (dph 28)에서 처음으로 기저측소편(basypterigium)이 골화하였고 하나의 줄기가 추가로 골화하여 모든 배지느러미 줄기의 골화가 완성되었다(Fig. 10). 등지느러미는 체장 7.40 mm (dph 18) 인 자어에서 처음으로 몸의 중앙의 뒤쪽에서 5개의 줄기가 골화하기 시작하였고 체장 8.48 mm (dph 28)에 이르렀을 때 정수에 달하였다(Fig. 9D–9E). 뒷지느러미는 체장 7.40 mm (dph 18)인 자어에서 처음으로 등지느러미와 함께 6개의 줄기가 골화하였다. 체장 8.48 mm (dph 28)에 달했을 때 모든 뒷지느러미 줄기가 골화하여 정수에 도달하였다. 담기골은 체장 9.59 mm (dph 28)인 자어에서 처음으로 앞쪽 5개의 혈관간극(interhaemal spine)과 3개의 신경간극(interneural spine)이 골화하기 시작하였다(Fig. 9F). 이후 체장 10.54 mm (dph 28)에 달했을 때 신경간극이 모두 골화하였으며, 혈관간극은 마지막 하나를 제외하고 모두 골화하였다(Fig. 9G). 체장 14.57 mm (dph 28)에 달하였을 때 혈관간극이 모두 골화하였다(Table 4). 유리신경간극(free interneural spine)은 체장 9.90 mm (dph 28)에 달했을 때 2개가 처음 골화하였으며 체장 10.54 mm (dph 28)에 달했을 때 하나가 추가로 골화하며 정수에 도달하였다(Fig. 9G).

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Fig. 10. Developmental process of pelvic girdle of threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, 8.48 mm SL (dph 28); B, 9.97 mm SL (dph 28); BP, Basypterigium; R, Soft ray; S, Spiny ray; SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bars=0.5 mm.

Table 3. Developmental process of neurocranium, jaw bone, hyoid arch, palate and opercular series in threeline grunt Parapristipoma trilineatum

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Table 4. Developmental process of pectoral girdle, vertebrae and caudal skeleton in threeline grunt Parapristipoma trilineatum

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미골(Caudal skeleton)

벤자리의 미골은 체장 5.82 mm (dph 18)에서 꼬리지느러미 줄기의 골화가 처음 관찰되었다. 벤자리의 미골은 체장 5.84 mm (dph 18)에서 처음 미부봉상골이 골화하였다(Fig. 9B). 체장 7.40 mm (dph 19)인 자어에서 작은 삼각형 모양의 하미축골(hypural) 4개가 골화하였다(Fig. 9D). 체장 8.48 mm (dph 28)에서 추체의 골화가 완료되었으며 위로 하나의 하미축골이 추가로 골화하여 총 5개의 하미축골이 완성되었다. 또한 미부봉상골의 시작점 아래에 하나의 준하미축골(parhypural)이 골화하였고 마지막 추체의 혈관극이 길게 골화하여 준하미축골의 아래에 위치하였다. 미부봉상골은 뒤로 신장되어 1–4번째 하미축골과 연결되었다(Fig. 9E). 체장 9.97 mm (dph 28)에서 상미축골(epural)이 하나 골화하기 시작하며, 미부봉상골의 위쪽에 얇은 막대 형태로 미골판(caudal bony plate)이 골화하였다. 미부봉상골의 끝부분에 미신경골(uroneural)이 작게 골화하였다(Fig. 11A). 체장 10.54 mm (dph 28)에서 상미축골이 2개 추가로 골화하면서 미골의 모든 골격요소의 골화가 완성되었다. 마지막 추체의 신경극은 끝부분이 둥근 주걱형태로 변형되었다(Fig. 11B).

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Fig. 11. Developmental process of caudal skeleton in threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, 9.97 mm SL (dph 28); B, 10.54 mm SL (dph 28); SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bars=1 mm.

골격 기형(Skeletal abnormalities)

본 연구에서 벤자리의 골격 기형 현상은 많은 개체에서 확인되었다. 외부 형태에 영향을 주지 않는 골격 기형과 외부형태에 영향을 주는 기형 모두 확인되었다. 기형의 유형은 다음의 4가지 유형, 1)척추골이 분리 혹은 융합되는 기형(Fig. 12A), 2)미추골이 휘는 기형(Fig. 12B), 3)신경극이 짧게 발달하는 기형 혹은 융합하는 기형(Fig. 12C), 4)미골이 갈라지는 기형(Fig. 12D)의 4가지 유형이 확인되었으며, 가장 빈번하게 출현하는 기형은 척추골의 분리 혹은 융합되는 유형이었다.

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Fig. 12. Skeletal abnormality in cultured threeline grunt Parapristipoma trilineatum. A, Vertebral fusion 9.97 mm SL (dph 28); B, Caudal vertebral deviation 6.25 mm SL (dph 19); C, Neural spine adhesion 9.59 mm SL (dph 18); D, Hypural separation 9.97mm SL (dph 28); SL, Standard length; dph, Days post hatching. Scale bars=1 mm.

고찰

한국산 인공양식 벤자리는 부화직후 전장 2.08–2.38 mm (평균 2.20 mm)로 일본산 양식 벤자리(Kimura and Aritaki, 1985)의 전장 1.50–2.20 mm (평균 1.97mm)보다 다소 컸다. 한국산 벤자리는 부화 후 2일째 입이 열리고 눈에 흑색소포가 침착되는 반면, 일본산 벤자리(Kimura and Aritaki, 1985)의 부화 2일째 자어는 입이 열리지 않았고, 눈에 흑색소포가 침착되지 않았다. 치어기의 벤자리는 최초 부화 후 28일째에서 확인되었으며, 일본산 벤자리(Kimura and Aritaki, 1985)와는 달리 흑색소포가 후두부, 체측 중앙, 뒷지느러미 기부에만 퍼져있다는 점에서 다소 차이를 보였다. 벤자리 특유의 세줄 무늬가 완성되는 시점은 부화 후 48일째였으며 부화 65일째에 세줄 무늬가 완성된 일본산 벤자리(Kimura and Aritaki, 1985)보다 더 빨랐다. 나아가, 일본산 벤자리는 한국산 벤자리에 비해 부화 직후 크기가 작은 점, 부화 후 3일차에 입이 열리는 점 등에서도 차이를 보였다. 이는 중국과 일본산 벤자리에서 형태 차이뿐 아니라 microsatellite에서도 차이(Yokogawa, 2000; Kumagai et al., 2004)를 보였던 바와 같이, 한국산 벤자리가 일본산 벤자리와 초기생활사에서 차이 있음을 시사하며 향후 집단 유전학적 연구가 필요하다.

부화후 자어는 성장하면서 섭이, 호흡, 유영을 위해 악골과 새개골 그리고 쇄골이 가장 빠르게 골화되는 양상을 보인다(Weisel, 1967). 본 연구에서 벤자리도 유사한 경향을 보였는데, 부화 후 6일째 척색장 3.51 mm 자어에서 위턱을 이루는 주상악골과 아래턱을 이루는 치골, 새개부를 이루는 주새개골과 전새개골 그리고 견대골을 이루는 쇄골이 먼저 골화하기 시작하였다(Table 2). 같은 하스돔과의 Anisotremus virginicus (Potthoff et al., 1984)는 부화 후 8일째 척색장 4.3 mm 자어에서 쇄골과 전새개골이 골화하였으며, 능성어(Hyporthodus septemfasciatus; Park et al., 2015)는 부설골과 주상악골, 전상악골, 치골, 주새개골, 전새개골이 함께 골화를 시작하였으며, 점농어(Lateolabrax maculatus; Kang et al., 2012)는 쇄골이 먼저 골화하고 전상악골, 치골, 부설골이 이어서 골화하고 주상악골, 그리고 전새개골과 주새개골이 골화를 시작하였다. 전어(Konosirus punctatus; Seo et al., 2023)의 경우 전상악골과 치골, 부설골과 전액골이 먼저 골화하기 시작하였으며, 두줄망둑(Tridentiger trigonocephalus; Han et al., 2018)의 경우 전상악골, 주상악골, 치골, 각골, 부설골 등이 먼저 골화하였다. 발달 순서는 각 분류군별로 차이가 있으나 모두 악골이 빠르게 골화하고 이어서 새조골, 새개부를 이루는 골격이 빠르게 골화하였다. 이는 초기생활사에서 높은 스트레스를 받는 부위인 악골과 새조골, 현수골과 새개부를 이루는 골격이 개체의 영양공급과 호흡능력에 직접적으로 연관이 있기 때문으로(Weisel, 1967; Matsuoka, 1985), 개체의 생존에 가장 중요한 골격 요소이기 때문에 척추골, 지느러미보다 골화가 더 우선적으로 일어난 것으로 생각된다(Vandewalle et al., 1997).

어류에서 새조골의 역할은 구강을 수평으로 넓혀주는데 이는 섭식과 호흡에서 기계적 움직임을 수행하는데 가장 기본이 되는 구성요소이다(Tchernavin, 1948; Yu and Kim, 2016). 또한 새조골 구성요소의 골화시기 및 순서는 종간 차이를 나타내는 것으로 알려져 있다(Block and Mabee, 2012). 체장 7.07 mm (dph 19)에서 벤자리의 새조골은 하설골의 윗부분을 포함한 모든 요소의 골화가 진행되고 있었다. 같은 하스돔과의 A. virginicus와 비슷한 골화양상을 보였고 참돔(Pagrus major; Matsuoka, 1985), 참조기(Larimichthys polyactis; Lee et al., 2023)와도 유사하였다(Fig. 6D). 벤자리의 두개골은 척색장 4.43 mm (dph 10)에서 부설골, 액골, 기저후두골, 외후두골이 골화하였는데(Fig. 4A), 이는 하스돔과의 다른 어류들과 발달 순서에서 약간 차이를 보였으나 부설골과 기저후두골, 외후두골은 한결같이 빠르게 골화하였다(Watson and Walker, 1992). 특히 부설골과 기저후두골은 두개골의 기저를 구성하며 섭식 과정에서 발생하는 충격을 두개골에 직접 전달하는 것을 완화하고(Vandewalle et al., 1992), 유영시 균형을 유지하는데 도움을 준다(Wiesel, 1967).

벤자리의 견대골은 쇄골이 처음 골화되었으며 이후 상쇄골, 후측두골 순으로 골화하였다(Table 3). 쇄골은 다양한 분류군에서 악골과 더불어 우선적으로 골화하는데(Potthoff et al., 1984; Matsuoka, 1985; Kang et al., 2012), 이는 쇄골이 저작 운동시 sternohyoideus muscle을 지지하는 중요한 역할을 하기 때문에 빠르게 골화한 것으로 보인다(Wagemans and Vandewalle, 1999; Kang et al., 2012). 벤자리는 자리돔속(Chromis; Kim and Kim, 1996), 점농어(Kang et al., 2012), 황해볼락(Sebastes koreanus; Yu and Kim, 2016) 등 다른 분류군과 달리 오훼골에 소공이 관찰되지 않았다.

벤자리는 가까운 분류군인 퉁돔과(Lutjanidae), 도미과(Sparidae), 갈돔과(Lethrinidae) 어류와 달리 안하골상(subocular shelf)이 없으며 안전골은 윗부분이 뭉툭하게 솟아 있으며, 첫번재 안하골은 매우 작고(Johnson, 1980), 5번째 안하골은 설이골쪽에 부착되어 있다. 안하골상은 일반적으로 과 수준에서 유사한 형태를 보이는데 담수어류, 벤자리와 같은 원양성 및 중층성어류, 특이한 형태의 구각부를 가진 어류에서는 없는 것으로 알려져 있다. 안하골상의 유무는 진화과정을 추적하는데 유용한 형질로 간주된다(Smith and Bailey, 1962).

벤자리의 척추골은 체장 5.63 mm (dph 18)에서 처음으로 1–2번 추체의 신경극이 먼저 골화하였으며 성장하면서 미골방향으로 골화되고 미부봉상골은 미추체의 골화가 끝나기 전에 먼저 골화되는 양상을 보였다. 다른 하스돔과 어류에서도 척추골의 방향은 동일하였으며(Potthoff et al., 1984; Lindeman, 1986) 참돔(Matsuoka, 1982), 볼락(Sebastes inermis; Kim et al., 1993), 능성어(Park et al., 2015), 점농어(Kang et al., 2012) 저울베도라치(Entomacrodus stellifer; Kim et al., 1992), 전어(Seo et al., 2023), Lutjanus campechanus (Potthoff et al., 1988), Dentex dentex (Koumoundouros et al., 2001)에서도 척추골의 골화 진행방향은 동일하였다. 반면 정어리(Sardinops sagax; Matsuoka, 1997)의 척추골은 중앙에서 골화하기 시작하여 복추골과 미추골 양 방향으로 골화가 진행되었다. 벤자리의 미부봉상골은 마지막 추체가 골화하기 전에 골화가 진행되는데, 이는 참조기(Lee et al., 2023), 저울베도라치(Kim et al., 1992), 황해볼락(Yu and Kim, 2016) Anisotremus davidsonii (Watson and Walker, 1992)도 동일한 양상을 보였다.

원시적인 경골어류의 미골복합체는 5개의 하미축골, 1개의 준하미축골, 2쌍의 미신경골, 3개의 상미축골, 1개의 미부봉상골, 미부봉상골 전 추체의 변형된 신경극과 혈관극을 가진다(Gosline, 1961; Patterson, 1964). 반면에 파생된 분류군의 경우, 미골의 골격 요소들은 융합 혹은 소실되어 감소하는 경향을 보인다(Schultze and Arratia, 1988). 벤자리의 미골은 미부봉상골 전 추체 2개 추체의 신경극과 혈관극, 3개의 상미축골, 5개의 하미축골, 준하미축골, 미신경골, 미골판으로 이루어져 있었다. 이는 하스돔과 어류의 미골 구조와 일치하며(Watson and Walker, 1992), 참조기(Lee et al., 2023), L. campechanus (Potthoff et al., 1988), D. dentex (Koumoundouros et al., 2001)과도 같은 구조였다. 미골 중에서도 하미축골은 미골을 구성하는 주요 골격으로서 하미축골의 소실, 융합은 종마다 다양하여 계통분류학적 연구에서 매우 중요하다(De La Cruz Agüero, 2013; Thieme et al., 2021).

벤자리는 꼬리지느러미, 등지느러미, 뒷지느러미, 가슴지느러미, 배지느러미 순으로 발달하였다. 같은 하스돔과의 A. davidsonii, Xenistius californiensis도 같았고, 참조기, 참돔도 유사한 패턴을 보였다. 일반적으로 농어목 어류에서 등지느러미와 뒷지느러미는 후방에서 우선 발달하기 시작하여 차츰 전방으로 분화한다(Johnson, 1984; Sfakianaki et al., 2004, 2005). 담기골의 경우 등지느러미는 후방에서 전방으로, 뒷지느러미는 중앙에서 골화하기 시작하였다. 같은 하스돔과의 A. virginicus, A. davidsonii는 전방에서 후방으로 골화하기 시작하였으며, X. californiensis는 벤자리와 유사한 패턴으로 골화하기 시작하였다. 벤자리의 신경극과 혈관극은 머리에서 꼬리쪽으로 골화하며, 이는 같은 하스돔과의 어류와는 일치하였으나 정어리(Matsuoka, 1997)의 경우 꼬리쪽에서 먼저 골화하기 시작하여 종에 따라 형태를 보이는 것으로 생각된다.

어류에서 나타나는 골격 기형에는 현재까지 선천적 기형, 중금속, 살충제, 방사선, 수류, 수온, 영양분 부족(Van Leeuwen et al., 1986; Middaugh et al., 1990; Takeuchi et al., 1995; Divanach et al., 1997; Haga et al., 2002; Stehr et al., 2006; Jezierska et al., 2009) 등이 연관이 있는 것으로 알려져 있다. 본 연구에 이용된 벤자리 자치어에서 가장 빈번하게 나타난 기형은 척추 기형으로, Solea senegalensis (Gavaia et al., 2002), Dicentrarchus labrax (Kranenbarg et al., 2005) 등에서도 잘 알려져 있다(Fig. 12). 본 연구의 벤자리 자치어가 실험실 환경에서 사육된 것을 고려하면, 수류의 세기, 방향에 따른 잉어(Cyprinus carpio)의 척추기형(Backiel et al., 1984), 저염분환경하에서 사육된 넙치(Paralichthys olivaceus)자어의 척추 기형(Min et al., 2007), Pagellus erythrinus의 고수온으로 인한 미골 기형 및 융합현상(Sfakianakis et al., 2004), Epinephelus marginatus의 밀식에 의한 미부봉상골 전 척추의 기형(Boglione et al., 2009) 등의 이전 연구에서 나타났듯이 벤자리 자치어의 기형 또한 수류, 염분, 수온, 밀식 여부가 기형의 주요 원인일 것으로 보인다. 이러한 기형은 개체의 성장률에서 차이를 나타내고(Roo et al., 2009), 외부형태에 변형을 일으켜 상품가치를 저하시켜 경제적 손실을 야기하기 때문에(Koumoundouros et al., 1997), 벤자리 초기생활기에 나타나는 기형의 원인과 빈도를 정확히 파악하여 성공적으로 양식대상종으로서 자리잡기 위해서는 다양한 환경 조건을 이용한 추가 연구가 필요할 것이다.

사사

본 연구는 국립수산과학원 수산시험연구사업(R2024016) 및 국립해양생물자원관 ‘해양생명자원 기탁등록보존기관 운영(2024)’사업의 지원을 받아 수행되었습니다. 시료분석 및 참고문헌 수집에 도움을 주신 부경대학교 서연주, 이유진, 장재훈 대학원생 및 논문의 질적향상을 위해 세심하게 검토해주신 심사위원께 감사드립니다.

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